Robert Hunter naquit à Mount Pleasant, près de Loretto, dans le Comté d'Essex en virginie. Il ne fréquenta pas les écoles publiques, reçut une éducation préceptorale à domicile. Plus tard, il fut diplômé de l'Université de Virginie à Charlottesville en 1828. Il suivit des études juridiques et fut admis au barreau en 1830.

Il commença sa carrière politique au niveau local comme membre de la ch mbre des délégués de Virginie. A partir de 1837, il acquit une dimension nationale en étant élu au congrès des Etats Unis successivement comme représentant de Virginie (1837-1843) et (1845-1847) puis comme sénateur (1847-1861). Il s'y révéla comme un politicien de tout premier plan puisqu'il occupa le poste de speaker lors du 26ème congrès et qu'il déclina celui de secrétaire d'état en 1853 de la part du président Millard Fillmore.

En politique, Hunter suivit les traces de John Calhoun, son illustre ainé. Comme lui, il peut être classé comme "nullifier", c'est à dire Whig partisan du droit des états. Tout comme lui, il réintégra le giron démocrate à partir de 1846. Au sein du parti démocrate, il fut un des grands leaders, défenseur des particularismes du sud et plus particulièrement de l'esclavage qui étaient , selon lui, difficilement compatibles avec un maintien dans l'Union.

En 1860, à la convention nationale démocrate, il fut le candidat de la Virginie et du Sud en général pour la présidence des Etats Unis mais après scission l'investiture revint à Stephen Douglas. Pour Hunter, l'élection de Lincoln ne représentait pas en soi un motif suffisant de rupture mais lorsque toutes les mesures de conciliation qu'il proposa (qui étaient irréalisables) échouèrent, il se résolut tranquillement à la sécession.

De 1861 à 1862, Hunter fut secrétaire d'Etat de la Confédération puis de 1862 à 1865, il siègea au sénat, se montrant souvent un critique acerbe de l'administration Jefferson Davis. Il fut un des quatre commissaires qui échouèrent pour conclure un cessez-le-feu à la conférence d'Hampton Roads en 1865. Après la rédition de Lee, il fut convoqué par le président Lincoln à Richmond pour discuter des modalités de réintégration de la Virginie dans l'Union.

De 1874 à 1880, Hunter fut trésorier de Viriginie dans le gouvernement qui avait pris le contrôle de l'état. Ce fut l'un de ses derniers offices publics.

Hunter mourut près de Lloyds, en Virginie, le 18 juillet 1887.